Normandina pulchella
Normandina pulchella é uma espécie de líquen esquamuloso da família Verrucariaceae. Esta espécie cosmopolita está amplamente distribuída em ambos os hemisférios, prosperando em micro-habitats úmidos. Prefere árvores decíduas e rochas cobertas por musgos, frequentemente colonizando musgos e briófitas. Ocasionalmente, cresce sobre cascas nuas ou outros líquens. Suas características distintivas incluem escamas verde azuladas com margens nitidamente elevadas, ausência de reatividade a testes químicos padrão e crescimento em habitats úmidos. Inicialmente, acreditava-se que a alga verde Nannochloris normandinae fosse seu fotobionte. Estudos mais recentes, no entanto, revisaram esse entendimento, identificando Diplosphaera chodatii como o parceiro algal.
Histórico taxonômico
O líquen foi formalmente descrito em 1831 pelo botânico inglês William Borrer, que o classificou no gênero Verrucaria. Ele criou o nome vernacular "pequena Verrucaria de folhas com película" devido à sua morfologia distinta. O epíteto específico pulchella é o diminutivo do latim de pulchra, que significa "belo" ou "formoso". Borrer observou que o líquen era caracterizado por escamas finas, membranosas, cinza-esverdeadas, com formas que variavam de arredondadas e lisas a aglomeradas, onduladas e lobadas, adornadas com grânulos pulverulentos. A face inferior dessas escamas apresenta uma coloração marrom pálida e fibras lanosas. Ele descreveu os tubérculos do líquen como quase globulares e pretos, revelando apenas o ápice através da superfície do talo, expondo um núcleo gelatinoso acastanhado com um poro central. Borrer notou a ocorrência frequente do líquen em árvores musgosas em Sussex, Inglaterra, e que se desenvolveu na espécie de hepática folhosa Jungermannia dilatata, formando manchas amplas, mas frequentemente interrompidas. Ele creditou a Ellen Hutchins a descoberta inicial da espécie em uma montanha perto de Bantry [en], na Irlanda, crescendo sobre Lichen plumbeus em caules de urze. Borrer destacou a singularidade do líquen:
Classificação
A posição taxonômica de N. pulchella foi alvo de debates entre liquenólogos por muitas décadas. Embora o líquen produza ascósporos, a origem desses esporos e suas estruturas associadas era historicamente controversa. Antes dos estudos moleculares, os pesquisadores propuseram várias classificações, incluindo sua colocação nos Basidiomycota, devido a semelhanças morfológicas com certos basidiolíquens, particularmente Coriscium viride, associado ao basidiomiceto Lichenomphalia hudsoniana. A controvérsia central girava em torno dos peritécios encontrados no talo, que mais tarde foram atribuídos ao fungo parasita Sphaerulina chlorococca, e não a N. pulchella. Alguns pesquisadores consideravam essas estruturas como órgãos reprodutivos do próprio líquen, enquanto outros as interpretavam como pertencentes a um fungo parasita. A descoberta de que Normandina não possui septos doliporos — uma característica chave dos basidiomicetos — levantou dúvidas sobre sua classificação como basidiolíquen, mas sua posição sistemática exata permaneceu incerta até 2010, quando análises de filogenética molecular estabeleceram definitivamente sua posição na família Verrucariaceae. Essa classificação foi reforçada pela presença de características típicas de ascomicetos, como corpos de Woronin e septos perfurados simples.
Normandina pulchella possui um talo esquamuloso, composto por pequenas formações semelhantes a escamas chamadas escamulas. As escamulas apresentam cores que variam de glauco - verde azulado ou cinza - a cinza claro ou cinza esverdeado, intensificando-se para um verde mais rico quando umedecidas. Cada escamula pode atingir até 5 mm de diâmetro e pode incluir um ou mais lóbulos (projeções do talo) amplamente arredondados, com até 1,7 mm de diâmetro, reminiscentes de formas de concha ou orelha. A superfície superior desses lóbulos apresenta sulcos concêntricos, enquanto as bordas são nitidamente definidas e elevadas, geralmente com 50 a 100 μm de largura. As escamulas podem estar dispersas ou densamente agrupadas na superfície do líquen. O talo fica intimamente aderido ao substrato. Internamente, o talo exibe uma estrutura heterômera, com camadas distintas de componentes fúngicos e algais. A medula contém filamentos fúngicos transparentes que formam uma rede ao redor de grupos de células algais. Essas hifas fúngicas apresentam septos perfurados simples com corpos de Woronin distintos, enquanto as células algais são caracterizadas por paredes celulares espessas e cloroplastos lobados únicos contendo pirenoides.
Espécies semelhantes
As escamulas de Lichenomphalina hudsoniana compartilham as bordas nítidas e bem definidas características de N. pulchella. No entanto, podem ser distinguidas pela ausência de sorálios, pela presença de córtex superior e inferior, e pela adaptação a ambientes ártico-alpinos, geralmente crescendo em solos turfosos ou madeira em decomposição. Em contraste, N. pulchella tende a desenvolver sorálios mais pronunciados em ambientes sombreados e úmidos, divergindo dos habitats preferidos de Lichenomphalina hudsoniana. Além disso, os ascomas de N. pulchella são mais prevalentes e maiores em regiões tropicais do que em temperadas, e frequentemente não contêm sorédios. Isso sugere que fatores ambientais ou diferenças taxonômicas subjacentes podem influenciar as variações observadas entre essas espécies em diferentes locais.
Em 1981, Elisabeth Tschermak-Woess identificou Nannochloris normandinae como o parceiro fotobionte associado a Normandina pulchella. Estudos subsequentes, no entanto, foram menos conclusivos sobre o papel de Nannochloris. Em 2011, pesquisas de Thüs e colegas revelaram que Diplosphaera, e não Nannochloris, estava presente em dez espécimes de Normandina examinados. Em 2020, Pröschold e Darienko demonstraram que Nannochloris normandinae é, na verdade, sinônimo de Diplosphaera chodatii da ordem Prasiolales, resolvendo o aparente conflito em estudos anteriores e confirmando D. chodatii como o fotobionte de N. pulchella.
Normandina pulchella tem uma distribuição cosmopolita, crescendo em diversos climas e regiões. O liquenólogo sueco Gunnar Degelius, em seu estudo fitogeográfico de 1934, destaca a distribuição oceânica da espécie na Europa. Ela ocupa predominantemente áreas costeiras no norte da Europa, incluindo Escandinávia e as Ilhas Britânicas, e se estende a regiões costeiras e montanhosas na Áustria, Baviera, França, República Tcheca e Eslováquia e alguns locais mediterrâneos. Em contraste, a análise de William Louis Culberson e Mason Hale em 1966 sobre sua presença na América do Norte destacou sua prevalência nas regiões montanhosas ocidentais e nas montanhas dos Apalaches, sem indicar um padrão de distribuição oceânica. Sua distribuição na América do Norte se estende ao norte até o Alasca, embora, em 2022, Alan Orange tenha mostrado que algumas coleções de lá representam uma espécie diferente encontrada nas Américas, provisoriamente chamada N. americana.
Imagem: wanderflechten · BY-NC-ND · Openverse
Entre os fungos liquenícolas associados especificamente a N. pulchella, várias espécies apresentam interações únicas. Capronia normandinae é caracterizada por suas estruturas pretas, superficiais, semelhantes a pelos, conhecidas como peritécios setosos. Cladophialophora normandinae distingue-se por seus esporocarpos pretos, chamados esporodóquios, que desempenham um papel em seu ciclo reprodutivo. Além disso, Tremella normandinae é notada por produzir crescimentos pálidos e inchados, chamados galhas, indicativos de sua relação parasitária com o líquen. Outro parasita, Globosphaeria jamesii, também interage com Normandina pulchella. Lawreymyces pulchellae é um fungo que vive oculto nos tecidos de Normandina pulchella, um dos vários basidiomicetos crípticos descobertos recentemente em associações com líquens. Descrito em 2017 como parte da família Corticiaceae [en], ele difere dos fungos liquenícolas típicos por não deixar sinais visíveis de sua presença, sendo detectável apenas por métodos moleculares. Pertence a um grupo de espécies de Lawreymyces que se associam especificamente com líquens da família Verrucariaceae, particularmente Normandina e Agonimia. Essa relação é paralela à de Cyphobasidium em líquens Parmeliaceae [en]. A espécie é identificável apenas por sua sequência de DNA única no espaçador interno transcrito.
